Bandara ini merupakan salah satu gerbang masuk ke Amerika Serikat dan merupakan penghubung utama JetBlue Airways yang terletak di Terminal 6. JFK juga dipakai sebagai penghubung kedua American Airlines yang terletak di Terminal 8 dan 9. Delta Air Lines memakai bandara ini sebagai penghubung keempat terbesar mereka di Terminal 2 dan 3. British Airways memakai bandara ini sebagai penghubung kota London dengan frekuensi penerbangan 8 kali sehari dan United Airways memakainya dengan frekuensi penerbangan 16 kali sehari.
Konstruksi JFK dimulai pada tahun 1942. Hanya dengan 1000 area bandara ini mulai dibuat. Bandara ini dibuat di atas lapangan gold Idlewild, karena itu akhirnya bandar ini diberi nama Bandara Idlewild.
Penerbangan komersial pertama dimulai pada tanggal 1 Juli1948. Nama bandara ini diubah menjadi Bandara Internasional New York pada tanggal 31 Juli 1948, tetapi masih dengan kode IATA yang sama seperti sebelumnya, yaitu IDL.
Dengan semakin berkembangnya penerbangan, bandara ini pun ikut berkembang. 4000 are dan 8 terminal ditambahkan untuk memperluas bandara ini. Bandara ini sempat menjadi penghubung banyak perusahaan penerbangan, seperti Pan American World Airways, TWA, dan Eastern Air Lines.
Pada tahun 1957 dibuka Bangunan Kedatangan Internasional (International Arrivals Building)> Kedelapan terminal lainnya dibuat dari tahun 1958 sampai 1971.
Pan Am Worldport, yang sekarang dikenal dengan Terminal 3, dibuka pada tahun 1962. Terminal ini merupakan terminal yang memperkenalkan sebuah jembatan khusus yang menghubungkan terminal dengan pesawat terbang, sehingga penumpang tidak perlu untuk menaiki tangga lagi.
TWA Flight Center, yang sekarang dikenal dengan Terminal 5, juga dibuka pada tahun 1962. Terminal ini didesain oleh Eero Saarinen. Dengan berhentinya Trans World Airlines dari kegiatan operasional, maka terminal ini ditutup. JetBlue Airways telah mengumumkan untuk menyimpan terminal ini sebagai konstruksi ulang Terminal 5 Baru (New Terminal 5).
Untuk mengingat peristiwas pembunuhan presiden John F. Kennedy oleh Lee Harvey Oswald, bandara ini diberi nama Bandara Internasional John F. Kennedy pada tahun 1963. IATA memberi kode baru pada bandara ini, yaitu JFK. Kode ini menjadi terkenal di seluruh New York dan bandara ini lebih dikenal dengan sebutan JFK.
Pada 1970-an, Terminal 3 dan 5 dimodifikasi agar dapat menampung Boeing 747. Pada tahun 1988, AirTrain JFK dibangun. Kereta cepat tersebut menghubungkan setiap terminal dengan sistem kereta bawah tanah kota New York, kereta komuter Howard Beach, dan Jamaica, Queens.
Terminal 4 dibuka untuk menggantikan Bangunan Kedatangan Internasional pada tahun 2001. Proyek tersebut menghabiskan $1.4 miliar. Terminal-terminal lain juga mulai dibangun ulang, seperti Terminal 1 (selesai pada tahun 1998), Terminal 7 (renovasi gedung pada tahun 1991 dan 2003), dan Terminal 8 dan 9 (segera akan dirobohkan dan dibangun ulang).
JFK merupakan salah satu bandara di Amerika Serikat yang ditutup sementara setelah serangan 11 September 2001.
Terminal, Maskapai Penerbangan , dan Tujuan
Dua pasang landasan pacu paralel, empat semuanya, mengelilingi terminal bandara. Landasan pacu 13R-31L merupakan kedua yang terpanjang di Amerika Utara, dengan panjang 4441 meter.
Antigua, Barbados, Barcelona, Batam, Bermuda, Boston, Brussels, Buenos Aires-Ezeiza, Cancún, Caracas, Chicago-O'Hare, Dallas/Fort Worth, Fort Lauderdale, Havana (Carter), Las Vegas, London-Heathrow, Los Angeles, Madrid, Manchester (UK), Miami, Milan-Malpensa, Orlando, Paris-Charles de Gaulle, Port-au-Prince, Providenciales, Punta Cana, Rio de Janeiro-Galeão, St. Kitts, St. Maarten, St. Thomas, San Diego, San Francisco, San Juan, Santiago de los Caballeros, Santo Domingo-Las Américas, São Paulo-Guarulhos, Seattle/Tacoma, Tampa, Tokyo-Haneda, Zürich Musiman: Austin, Eagle/Vail, Roma-Fiumicino, San José (CR)
Abuja, Accra, Amsterdam, Antigua, Aruba, Athens, Atlanta, Austin [begins June 7, 2012], Barcelona, Bogotá, Boston, Brussels, Cincinnati/Northern Kentucky, Dakar, Denver, Detroit, Dublin, Fort Lauderdale, Frankfurt, Georgetown, Grand Cayman, Grenada, Istanbul-Atatürk, Kota Meksiko, Las Vegas, London-Heathrow, Los Angeles, Madrid, Miami, Milan-Malpensa, Minneapolis/St. Paul, Montego Bay, Moscow-Sheremetyevo, Orlando, Paris-Charles de Gaulle, Phoenix, Pittsburgh, Port-au-Prince, Portland (OR), Prague, Puerto Vallarta, St. Thomas, Salt Lake City, San Antonio, San Diego, San Francisco, San Juan, Santiago de los Caballeros, Santo Domingo-Las Américas, São Paulo-Guarulhos, Seattle/Tacoma, Tampa, Tel Aviv-Ben Gurion, Tokyo-Narita, Venesia-Marco Polo Musiman: Kopenhagen, Málaga, Nice, Pisa, Punta Cana, Reykjavík-Keflavík, Roma-Fiumicino, Shannon, Stockholm-Arlanda, Valencia, Zürich
Aguadilla, Aruba, Austin, Barbados, Bermuda, Boston, Buffalo, Burbank, Burlington (VT), Cancún, Charlotte, Chicago-O'Hare, Denver, Fort Lauderdale, Fort Myers, Houston-Hobby, Jacksonville (FL), Kingston, La Romana, Las Vegas, Liberia, Long Beach, Los Angeles, Montego Bay, Nassau, New Orleans, Oakland, Orlando, Phoenix, Pittsburgh, Ponce, Portland (ME), Portland (OR), Providenciales, Puerto Plata, Punta Cana, Raleigh/Durham, Rochester (NY), Sacramento, St. Lucia, St. Maarten, Salt Lake City, San Diego, San Francisco, San Jose (CA), San Juan, Santiago de los Caballeros, Santo Domingo, Sarasota, Seattle/Tacoma, Syracuse, Tampa, Washington-Dulles, West Palm Beach Musiman: Martha's Vineyard, Nantucket
JFK dihubungkan dengan kereta bawah tanah New York dan kereta komputer oleh AirTrain JFK. AirTrain berhenti di setiap terminal, persewaan mobil, dan dua stasiun kereta bawah tanah.
Tarif:
Gratis dalam bandara
$5 untuk mencapai stasiun kereta bawah tanah
Bus
Berbagai bus menghubungkan kereta bawah tanah New York dan Jalur Kereta Long Island, dengan transfer gratis yang disediakan untuk koneksi kereta bawah tanah.
Taksi
Taksi kuning kota New York ini dioperasikan oleh New York Taxi & Limousine Commission. Tarif tetap sebesar $45 (tahun 2005) digunakan sebagai patokan dari JFK ke Manhattan, tidak termasuk tip dan top. Tarif tersebut hanya berfungsi pada perjalanan JFK-Manhattan. Perjalanan Manhattan-JFK menggunakan tarif meteran.
Helikopter
Transportasi helikopter oleh U.S. Helicopter juga disediakan ($159 untuk JFK-Manhattan). Perjalanan memakan waktu kurang dari 10 menit dan tersedia setiap jam.