John Collins fait son cursus universitaire pendant deux ans avec les Demon Deacons de Wake Forest, l'ancienne université de Tim Duncan. Il termine à 19,5 points de moyenne lors de sa deuxième année.
Il se présente ensuite à la draft 2017 de la NBA où il est attendu parmi les vingt premiers choix.
En , il participe au concours de dunks où il se déguise notamment en Superman[1]. Le et le , il marque 35 points contre les Bulls et les Suns ce qui constitue son record à ce jour.
Au début de la saison 2019-2020, Collins est suspendu 25 matches en raison d'un contrôle positif à une hormone de croissance, un produit considéré comme dopant par la NBA[2].
Jazz de l'Utah (depuis 2023)
Fin juin 2023, John Collins est transféré vers le Jazz de l'Utah contre Rudy Gay et un futur second tour de draft[3].